À la suite d'une nouvelle organisation de l'administration centrale, une direction des affaires financières (DAF) est créée par décret le 19 mars 1970 avec deux nouvelles sous-directions : la sous-direction des affaires budgétaires et la sous-direction des affaires financières.
Le bureau du budget est rattaché à la sous-direction des affaires budgétaires.
À l'occasion de nouvelles organisations de la DAF, le bureau change régulièrement d'intitulé. En janvier 1996, le bureau devient ainsi le bureau du budget de l'enseignement scolaire. Les nombreuses réorganisations successives de la DAF font apparaître de nouvelles appellations : missions « enseignement scolaire », « jeunesse », « sport », « vie associative ». Ces appellations apparaissent dans l'intitulé du bureau du budget (arrêté du 7 avril 2003, arrêté du 17 mai 2006, arrêté du 28 décembre 2020).
Malgré ces changements de nom, le bureau conserve le plus souvent les mêmes attributions :